Coévolution plante à fleur - animal pollinisateur,
les sauges.

à Jacqueline

La coévolution est un concept génétique illustré par l'étude des relations alimentaires entre les larves de papillons et leurs plantes hôtes (1).
La coévolution de deux espèces en relation écologique est une évolution génétique interdépendante de chacune des espèces résultant d'une sélection mutuelle des partenaires.
La réalité du concept de coévolution est soutenue par un faisceau d'arguments (2).
On parle de co-cladogenèse lorsque la coévolution entraine un phénomène de spéciation chez les 2 partenaires. La co-cladogenèse se traduit par des arbres phylogénétiques en miroir.
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Les sauges sont des plantes à fleur de la famille des Lamiacées. On en compte un millier d'espèces dont une dizaine est spontanée en Europe de l'ouest. Deux espèces à fleur bleue se rencontrent dans le Vaucluse (fr); la sauge des près (Salvia pratensis L., 1753) et la sauge à feuille de verveine (Salvia verbenaca L., 1753).
La sauge à feuille de verveine (Fig1) préfère les pelouses sèches et ensoleillées des collines.

▲ Fig1: Inflorescence de Salvia verbenaca, barre = 1 cm.

Les étamines sont visibles par transparence alors que le style dépasse légèrement de la corolle d'une des fleurs.
- La corolle est bilabiée et à pétales soudés en forme de tube à la base.
- Les pièces reproductrices, étamines et style sont presque enfermées entre les 2 pétales supérieurs soudés.
- La disposition (style / étamines) limite les possibilités d'autofécondation.
- Les étamines produisent du pollenkitt: un mastic de grains de pollen (p) et de substances hydrophobes (h).
Ces observations permettent d'exclure l'anémogamie et suggèrent l'intervention d'un animal pollinisateur.
En effet toutes les sauges sont zoogames (*)

Relation entre les fleurs de sauges européennes et les insectes pollinisateurs

Le nectar est produit au fond de la fleur par un disque nectarifère situé sous les ovaires. En cherchant le nectar, les hyménoptères déclenchent un mécanisme qui fait entrer en contact les sacs polliniques de la fleur avec leur dos (Fig2).

▲ Fig2: Bombus sp. s'alimentant du nectar d'une fleur de sauge bleue européenne (Salvia pratensis L.).
(Ca = calice, 2P = 2 pétales supérieurs soudés en fourreau fendu, St = style, Sg = stigmate, Cn = connectif)

Ce mécanisme dépose efficacement le pollen sur le dos de l'animal comme le montre le dos jauni de pollen du xylocope violet (Fig3). Lors de la visite d'une fleur plus âgée dont le style s'est allongé et incurvé, le stigmate pourra entrer en contact avec le pollen transporté par l'animal.

▲ Fig3: Xylocope violet sur sauge bleue européenne.

Organisation des fleurs de sauge européenne et langue des hyménoptères floricoles

Le dispositif anatomique des anthères de la fleur de sauge est classiquement décrit comme un pédalier (Fig4) mais son fonctionnement peut être complexe et faire intervenir la traction des pattes de l'insecte qui glisse sa langue dans une pièce en forme d'entonnoir.

▲ Fig4: Fonctionnement du pédalier des sauges, modifié d'après (3) pour A et (4) pour B.
(A: p = poussée de la tête de l'insecte, m = mouvement des pièces florales)
(B : Dispositif avec entonnoir et action des pattes de l'insecte)

Pour que l'insecte obtienne une récompense qui l'incite à visiter d'autres fleurs de la même espèce, sa langue doit atteindre le nectar au fond de la corolle (Fig5).

▲ Fig5: Pièces bucales de Xylocope violet mâle (segments jaunes sur les antennes).
La langue est repliée dans son fourreau brun.

Comportement des hyménoptères européens sur les fleurs de sauge "mexicaine"

Pour s'alimenter, les hyménoptères européens se posent rarement sur la lèvre inférieure de la corolle des sauges mexicaines. Le plus souvent ils accèdent directement au nectar à la base de la corolle (Fig6).

▲ Fig6: Comportement des hyménoptères européens sur les fleurs de sauge "mexicaine" (Vaucluse, fr).

Le comportement observé dans le Vaucluse est le même en Espagne sur des sauges du même groupe (Fig7).

▲ Fig7: Le même comportement observé en Espagne (Saragosse) sur les fleurs de sauge "mexicaine".

Ces insectes sont à la recherche de nectar. Mais même lorsque l'insecte récolte le pollen, il ne se pose pas sur la lèvre inférieure de la corolle (Fig8). La position de l'insecte est imposée par la morphologie de la fleur et elle permet de prélever le pollen directement sur les étamines.

▲ Fig8: Récolte du polllen par une abeille domestique sur une sauge rouge.
(Saragosse, (es)), Flèche = pollen aggloméré)

Ainsi sur les sauges rouges les butineurs s'accrochent à la corolle sans déclencher le pédalier.
Pour comprendre l'origine de ce comportement nous avons comparé la morphologie florale des sauges rouges et bleues.

Comparaison des formes de fleurs et des langues des insectes butineurs.

Les sauges rouges du nouveau monde (sauges "mexicaines") appartiennent au groupe de Salvia microphylla.
Les sauges eurasiatiques que nous avons observé sont bleues.
Le comportement observé avec la sauge rouge peut s'expliquer par la différence de morphologie florale (Fig9)
Les deux organismes fleurissent à la même période, à quelques mètres de distance et ne présentent aucun symptôme pathologique. Les différences observées sont donc de nature génétique.

▲ Fig9: Morphologie comparée des fleurs de sauge "mexicaine" (A) et européenne (B).
(O = Emplacement de la tête de l'insecte à la commissure des 2 pétales)

La corolle des sauges rouges est deux fois plus profonde que celle des sauges bleues. Elle semble inadaptée à la langue des insectes butineurs comme le Xylocope.

D'autres hyménoptères que X. violacea fréquentent les sauges bleues, la longueur de leur langue peut être différente (Tab1). Les mesures ont été réalisées sur des organismes immobilisés puis stimulés. Elles reflètent donc bien la longueur réelle des langues lors de leur utilisation. Les auteurs présentent des statistiques plus précises.

▲ Tab1: Longueur de la langue des hymenoptères observés sur S. pratensis, simplifié d'après (5).

Taxon	Longueur de la langue (mm)
Bombus sp.	5,5 à 9,5
Xylocopa violacea	7
Apis mellifera	4

Ainsi le comportement observé des hyménoptères avec la sauge rouge apparaît comme une stratégie de contournement; la fleur étant trop longue pour la langue de l'animal, il tente de prélever le nectar directement à la base de la corolle.
Ajoutons que la corolle est peu attractive pour les hyménoptères qui distinguent mal la couleur rouge. Le signal d'appel est peut-être émis par le calice qui est très odorant.
Le plus souvent l'animal glisse sa langue entre la base des pétales et les sépales. Néanmoins certaines fleurs observées présentent une perforation à la base de la corolle (Fig10).

▲ Fig10: Trous d'alimentation à la base de la corolle d'une sauge "mexicaine" (Salvia greggii, Saragosse, (es)).

L'orifice peut avoir été produit par les mandibules d'un Bombus cherchant à s'alimenter ou par un autre animal venu s'installer au fond de la corolle (Fig11).
Nous ignorons lequel des deux insectes est l'opportuniste qui bénéficie du trou creusé par l'autre.

▲ Fig11: Trou dans la corolle habitée d'une sauge rouge.
(Saragosse (es), flèche = tête d'hyménoptère.)

Ainsi l'adaptation de la langue et du comportement des insectes pollinisateurs avec l'organisation de la fleur de sauge bleue européenne peut être le résultat d'une co-évolution. L'interaction étant à bénéfices réciproques, une sélection génétique des formes anatomiques complémentaires a procuré un avantage sélectif à chacun des partenaires.

Par contre la longue corolle des sauges mexicaines et la langue des pollinisateurs européens ne sont pas adaptées. Ainsi les hyménoptères observés sur ces sauges ne contribuent pas ou peu à la pollinisation.
On peut se demander quels gènes sont impliqués dans la mise en place de cette forme de fleur et à quel pollinisateur cette fleur rouge est adaptée.

Gènes homéotiques et évolution

Les gènes homéotiques sont des gènes organisateurs du développement (GOD). Les GOD activent l'expression de gènes réalisateurs (GR). L'expression en cascade des GR conduit à la formation d'organes caractéristiques d'une partie d'un organisme. Chez les plantes des GOD s'expriment au niveau du méristème floral. Leur expression est territoriale. Ils déterminent ainsi la formation des différents organes de la fleur (Fig12).

Une mutation, une duplication ou une modification du territoire d'expression des gènes organisateurs de la fleur peut donc modifier l'architecture de la fleur.

Duplication de gènes de classe B, diversification des sauges et recrutement des pollinisateurs

Dans le groupe des sauges le développement floral fait intervenir 2 gènes de classe B: GLOBOSA (GLO) et DEFICIENS (DEF). Ces gènes agissent sur le phénotype par une protéine (GLO~DEF) qui est un hétérodimère de leurs produits d'expression.
Chez les sauges eurasiatiques comme S. pratensis, il n'existe qu'un gène GLO alors qu'il existe 2 gènes DEF: DEF1 et DEF2. La diversité florale des sauges eurasiatiques s'explique par les 2 combinaisons possibles des produits d'expression.
L'ancêtre des sauges mexicaines a subi une duplication suivie de mutation de GLO. Ceci abouti à 2 gènes GLO1 et GLO2 et donc à 4 combinaisons possibles des produits d'expression. Ce qui explique la plus grande diversité florale des sauges mexicaines.

De plus GLO2 a acquis une nouvelle fonction car sa durée d'expression est plus longue. Les pétales soudés forment alors un tube plus long (7). Ceci interdit l'accès aux hyménoptères de type européen dont la langue est trop courte pour prélever le nectar.

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Remarques:
▲ (*) Chez les plantes zoogames le pollen est transporté d'une fleur à une autre par un animal. C'est le cas pour 80% des espèces de plantes à fleur. L'entomogamie (transport du pollen par un insecte) est le cas le plus fréquent de zoogamie.
▲ (**) Nous n'avons jamais observé de propagation spontanée des sauges mexicaines dans le Vaucluse (fr). Néanmoins ce point doit être précisé par exemple par des comptages méthodiques de graines produites.

Références: